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8vo SEMINARIO DE ACTUALIZACIÓN AVICOLA DE AMEVEA
Estrategias en Salmonelosis de las aves:

Dónde estamos y hacia dónde deberíamos ir

Dr. Horacio R. Terzolo

EEA INTA Balcarce

Las Salmonelosis
Se conocen más de 2.500 serovariedades de salmonelas, de las cuales sólo una pequeña proporción se encuentra comúnmente en las explotaciones avícolas. Debemos considerar dos tipos de salmonelosis:


  1. Las salmonelosis no zoonóticas (Tifosis y Pullorosis) que generalmente afectan sólo a granjas de gallinas ponedoras y que, salvo en muy contadas excepciones, no causan enfermedad en el ser humano.

  2. Las salmonelosis zoonóticas (Paratifosis) que se encuentran mucho más extendidas en explotaciones de gallinas ponedoras y de pollos parrilleros, aunque también pueden encontrase en aves reproductoras pesadas o livianas.



Situación Actual de la Tifosis Aviar
En varios países desarrollados la Tifosis ha sido erradicada de granjas industrializadas, aunque en algunas granjas de aves de traspatio se han mencionado algunos casos esporádicos de Pullorosis. En Latinoamérica la Tifosis, si bien es una enfermedad que, en general, está controlada en las aves reproductoras, aún suelen ocurrir brotes en granjas de gallinas ponedoras. La Pullorosis es una enfermedad mucho menos común que la Tifosis, siendo muy pocos los casos que han sido reportados. Estas salmonelosis no zoonóticas producen elevada mortandad en todo tipo y edad de aves y afectan seriamente a la producción avícola.
La aparición de un brote de Tifosis en aves reproductoras determina la inmediata eliminación de las aves afectadas, pues su alta transmisión vertical y la subsiguiente mortalidad de la progenie de pollitos BB hacen inviable la explotación comercial. En cambio, en algunas granjas de gallinas ponedoras ocurren infecciones persistentes de Tifosis que se mantienen parcialmente restringidas mediante la aplicación periódica de tratamientos con antibióticos.

Situación Actual de la Paratifosis Aviar
A partir de 1986, los datos de vigilancia de Salmonella de la OMS, mostraron un incremento de S. Enteritidis en Norte y Sudamérica, Europa y África. En Argentina, como en el resto del mundo, está bien documentada la introducción de cepas de esta serovariedad, identificadas por sus fagotipos como de origen europeo (fagotipo 34, variante de alta patogenicidad del fagotipo 4), y que han ingresado al país mediante la importación de aves reproductoras infectadas, con su posterior difusión por transmisión vertical desde reproductores pesados hacia su progenie de pollitos parrilleros. Cuando estas cepas de S. Enteritidis ingresaron por primera vez a las granjas, las aves reproductoras no manifestaron ningún síntoma de enfermedad, pero la progenie de pollitos jóvenes manifestó diversos síntomas y lesiones que incluían retraso del crecimiento, enanismo y mortandad. Esta mortandad fue disminuyendo en nacimientos sucesivos, desde un 10% en el primer nacimiento hasta un 2% en el sexto nacimiento. Más tarde, estas mismas aves reproductoras engendraron pollitos infectados pero con muy baja o nula mortalidad, debido a la protección pasiva de los anticuerpos maternales del plantel que fueron transferidos a los pollitos. De este modo, cada vez más extendidas infecciones asintomáticas no fueron detectadas y la enfermedad inaparente se difundió rápidamente. Este fenómeno ocurrió en corto tiempo, no sólo en nuestro país sino también a nivel mundial, ocasionando una pandemia en la industria avícola internacional. Debido a que S. Enteritidis afecta a todo tipo de animales, tiene gran capacidad de supervivencia en el medio ambiente y contamina todo tipo de alimentos animales y vegetales, la infección no pudo ser eliminada de las granjas usando las mismas técnicas que anteriormente se aplicaron en forma exitosa para controlar a la Tifosis. De este modo, S. Enteritidis continúa siendo un de los mayores azotes de la industria avícola, en lo que respecta a enfermedades zoonóticas de las aves que son transmitidas por alimentos.
Las salmonelas zoonóticas por ser patógenas para los seres humanos tienen gran implicancia en el comercio internacional, particularmente en productos alimenticios destinados al consumo humano o animal, tales como carnes, huevos y harinas. Los países exportadores de agroalimentos están siendo cada vez más exigidos, por los países compradores, para que sus productos estén totalmente libres de salmonelas de cualquier serovariedad. Por ello, la presencia de salmonelas suele ser causa frecuente de decomisos o de una notable pérdida de valor de los productos alimenticios contaminados, los que deben ser tratados o re-dirigidos, con gran pérdida de su valor económico.
De todas las serovariedades descriptas, sólo alrededor de un 10% han sido aisladas de aves de corral y de éstas, sólo una pequeña proporción de serovariedades han sido encontradas en las explotaciones comerciales. Varias de estas serovariedades de las aves han sido aisladas en seres humanos afectados de salmonelosis, siendo particularmente importante S. Enteritidis por su implicancia internacional como patógeno transmitido por huevos para consumo humano y su patogenicidad para el hombre, de modo que este es un problema crucial en gallinas ponedoras. Sin embargo, también debe considerarse que en la literatura internacional existen reportes ocasionales de infecciones humanas causadas por alimentos elaborados a base de huevos, en los cuales han estado implicadas otras serovariedades, como S. Typhimurium, S. Heidelberg y S. Infantis. Cabe señalar que en la Argentina, desde 1990 hasta 2005, S. Infantis fue descripta como la tercera serovariedad más frecuente después de S. Enteritidis y S. Typhimurium. En la Provincia de Misiones S. Infantis ha sido descripta como la segunda serovariedad después de S. Typhimurium, estando incriminada en el 85% de los aislamientos provenientes de pacientes pediátricos hospitalizados y asociados a brotes intrahospitalarios, aunque ninguno de estos casos pudo ser correlacionado con una fuente de contaminación de origen avícola.
Se ha demostrado que, tanto S. Enteritidis como S.Typhimurium, son serovariedades capaces de invadir los tejidos del aparato reproductor de la gallina, infectando los huevos en formación en el oviducto antes de la postura. Sin embargo, de esos huevos generalmente sólo se pudo aislar S. Enteritidis, sugiriendo estos estudios una posible inhibición para el desarrollo de S.Typhimurium dentro del huevo. Por ejemplo, en granjas infectadas con salmonelas paratíficas, aunque libres de Tifosis, se examinaron 378.000 huevos durante de dos años y se encontró que 191 estaban contaminados con S. Enteritidis, mientras que S. Typhimurium sólo fue aislada de 1 solo huevo. En este y otros estudios realizados en gallinas ponedores libres de Tifosis se determinó que la contaminación de vertical los huevos por S. Enteritidis es generalmente menor del 0,1% de los huevos. Esto se debe a que las gallinas infectadas sólo transmiten verticalmente a S. Enteritidis a través de unos pocos huevos. Sin embargo, en lotes de aves portadoras de S. Enteritidis, se ha demostrado que, en forma natural, hasta un máximo del 7% de los huevos de un lote de gallinas infectadas estaban contaminados por contaminación de las cáscaras de los huevos.
En estudios realizados en granjas de gallinas ponedoras de Argentina se examinó el contenido de 800 huevos, entre los cuales sólo se aisló S. gallinarum de la yema de uno ellos. El análisis de 8.000 cáscaras de huevos de recién puestos en la granja fueron todos negativos mientras que S. Enteritidis fue aislada de la mitad de 100 maples reutilizados para la recolección de esos huevos. Estos antecedentes nos señalan la importancia de aplicar estrictas medidas higiénicas en las granjas ya que la contaminación de los huevos a través de las cáscaras es muy frecuente mientras que la contaminación vertical del contenido del huevo tiene frecuencia muy baja.
Por otro lado, la contaminación de la carne de ave, que está correlacionada con infecciones transmitidas por alimentos en seres humanos, se encuentra asociada con un amplio rango de distintas serovariedades, las que varían en cada caso. Por ejemplo, en un estudio realizado en canales de pollos parrilleros en 2005 en Misiones, Argentina, se ha demostrado que sobre un total de 52 canales evisceradas y congeladas, se aisló Salmonella enterica en el 12,5% de las mismas, siendo el 82% de las cepas S. Enteritidis y el 18% restante S. Hadar.

Dónde estamos
Mientras que la Tifosis Aviar ha sido erradicada en varios países desarrollados, la paratifosis, particularmente la ocasionada por la serovariedad Enteritidis, ha aumentado notablemente su incidencia a nivel mundial en las aves, constituyendo actualmente la causa más frecuente de infecciones de origen alimentario en los seres humanos. Por este motivo, se la considera una enfermedad infecciosa emergente. En un estudio epidemiológico, retrospectivo europeo, se ha propuesto que existe una relación inversa (de tipo “exclusión competitiva”) entre la incidencia de la Tifosis Aviar y la infección humana por S. Enteritis, asociada al consumo de huevos. En otras palabras, se postuló la teoría de que al ser erradicada la Tifosis Aviar se habría dejado un nicho ecológico vacío que fue posteriormente ocupado por S. Enteritidis. Sin embargo este hecho no es concluyente, dado que en varios países latinoamericanos sabemos que en realidad coexisten ambas enfermedades, a veces en forma simultánea en las mismas aves. Si bien existen datos sobre la importancia y difusión de la salmonelosis paratífica en seres humanos y sobre la implicancia de alimentos de origen aviario como origen de algunas de estas infecciones, no existen estudios epidemiológicos nacionales extensos que indiquen cuál es la real incidencia de S. Enteritidis en gallinas ponedoras. Debe considerarse que la presencia de Tifosis y la extendida vacunación con la cepa 9R de S. gallinarum, podrían ejercer una presión inmunológica que quizás haya actuado disminuyendo la incidencia de S. Enteritidis en las granjas de gallinas ponedoras de nuestro país, por lo menos en relación con hallazgos de otros países que están libres de Tifosis Aviar.


¿Qué deberíamos hacer?
Hasta la fecha las salmonelas paratíficas constituyen un complejo problema de salud pública que, además de afectar seriamente a la producción avícola, causa serios conflictos en el comercio internacional. Para disminuir su incidencia y ejercer un control sobre la difusión de esta enfermedad deben implementarse una serie de medidas profilácticas, de aplicación conjunta y simultánea, que se citan a continuación. Vale la pena recalcar que ninguna de estas medidas podrá per se, en forma independiente, controlar a la infección sino que se requiere la acción conjunta de todas ellas.

Realizar constantes pruebas para detectar a las salmonelas en las granjas
El dramático incremento en la incidencia de la salmonelosis humana, causada por el consumo de huevos contaminados y el impacto económico que este hecho causó a la industria avícola, han determinado que se hayan desarrollado e implementado numerosas nuevas pruebas de detección de salmonelas. Así se han implementado programas para identificar en forma rápida y específica determinadas serovariedades de Salmonella. Cuando a fines de 1986 las cepas virulentas de S. Enteritidis fueron identificadas por primera vez como una importante amenaza para la salud pública, se desarrollaron pruebas de detección específicas para esta serovariedad. La aplicación de estas pruebas en una vigilancia epidemiológica es muy importante para implementar y evaluar distintas estrategias de control. Por ejemplo, se compararon dos estrategias de control analizando 30.000 huevos de la República de Irlanda – en donde se implementó un programa de detección y eliminación por descarte de las aves positivas – con otros 30.000 huevos de Irlanda del Norte – en donde se aplicaron programas de vacunación; en este caso se concluyó que no hubo diferencias significativas en los resultados obtenidos con la aplicación de ambas estrategias. Mediante estas pruebas se determinó el fracaso de un plan de control implementado en los EE.UU. durante 1990-95, en el cual se impusieron medidas de restricción a 31 granjas de gallinas ponedoras, que incluyeron una despoblación de cerca de 9 millones de aves y la re-dirección de 1 millón de huevos para consumo humano a fábricas de huevo procesado con aplicación de procesos de pasteurización. Mediante la realización de estas pruebas se descubrió que los planes de control resultaron totalmente inútiles cuando en las granjas existen fallas de bioseguridad que permiten la re-introducción continua de las salmonelas desde el ambiente.
Dada su baja incidencia, cuando se investigan salmonelas en contenidos de pooles de 10 a 20 huevos generalmente se obtienen resultados negativos, aún cuando las granjas estudiadas estén infectadas. Para detectar la presencia de salmonelas en huevos es más adecuado sembrar el líquido de enjuague de la cáscara de un número mucho mayor número de huevos (50-100) e inclusive sembrar los maples de huevos, particularmente si es que en la granja se los re-utiliza. Lo mejor es realizar cultivos del ambiente de la granja utilizando hisopados de arrastre, previamente humedecidos con soluciones buffer-isotónicas. Las muestras ambientales que pueden tomarse con estos hisopados pueden ser muy variadas, como por ejemplo, muestras de materia fecal o de alimento o materia fecal de las cintas transportadoras o del piso, del polvo de los ventiladores, etc. Además es necesario analizar, en forma periódica, el alimento que consumen las aves. Por otro lado, dado que las salmonelas que se investigan producen septicemia en aves, particularmente en aves de descarte o debilitadas, es entonces adecuado cultivar los órganos internos de esas aves, siendo de elección el hígado, vesícula biliar, bazo, páncreas y contenido de ciego.
Cuando se analiza la presencia de salmonelas en criaderos de aves reproductoras pesadas o livianas, lo más conveniente es cultivar un pool de meconio de numerosos pollitos, por ejemplo de unas 500 aves, provenientes de distintas cajas. Estas muestras pueden tomarse en la misma sala de incubación a los pollitos recién eclosionados de 1 día de edad. Cuando las salmonelas están en muy bajo número, éstas se multiplican en los pollitos durante el transporte y particularmente cuando las aves sufren estrés durante el transporte (por frío, calor, falta de alimento o agua, etc.), por lo cual resulta conveniente tomar las muestras de meconio de los pollitos cuando los mismos arriban a la granja; de este modo se aumenta la sensibilidad del análisis por un enriquecimiento previo in vivo en los mismos pollitos.

Los cultivos convencionales son los que con precisión determinan la presencia de serovariedades de Salmonella enterica, aunque se requiere que transcurra por lo menos 1 semana antes que un resultado pueda ser emitido como negativo. Además, una vez aislada una determinada Salmonella spp., ésta debe serotipificada y para ese estudio las cepas son remitidas a un Centro de Referencia, que para nuestro país es el ANLIS, Instituto Malbrán. Este Centro recibe muestras de todo el país y como, lógicamente, se da preferencia a los casos de brotes alimentarios de salmonelosis humana, estos resultados suelen demorar algunas semanas, por lo cual generalmente cuando se emiten ya no resultan útiles para el productor avícola.


En el INTA se han desarrollado algunos métodos moleculares y combinando tres primers se ha implementado un sistema de diagnóstico por PCR que identifica Salmonella spp., salmonelas portadoras del plásmido de patogenicidad (de las serovariedades Enteritidis, Gallinarum y Typhimurium) y una prueba específica para casi todos los fagotipos comunes de Salmonella Enteritidis. Este método tiene una sensibilidad >10 salmonelas por muestra y se encuentra disponible en el INTA de Balcarce y en el de Concepción del Uruguay. Existe la posibilidad de que algunas de las muestras puedan ser enviadas al laboratorio de biología molecular por correo en sobres conteniendo papeles absorbentes impregnados con macerados de tejidos, evitándose así el uso de medios de cultivo de transporte, tubos o frascos. Cabe señalar que, desde el punto de vista legal, las pruebas moleculares, si bien son rápidas sensibles y específicas, no son aceptadas para dirimir conflictos de comercialización y en todos esos casos se requiere la confirmación del diagnóstico por métodos bacteriológicos. De todos modos estas pruebas, por su rapidez y sensibilidad, cumplen una función muy importante como pruebas tamiz o “screening”.
Los ensayos para detectar la presencia de anticuerpos específicos pueden también ser usados para detectar, en forma rápida y precisa, la presencia de determinadas serovariedades en las granjas. Estas pruebas serológicas proveen una determinación cuantitativa sobre la evolución de las infecciones que eventualmente puedan ocurrir. Dado que un resultado positivo no necesariamente está ligado a una infección, estas pruebas carecen de valor individual y sólo son aplicables a poblaciones en su conjunto. La especificidad y sensibilidad de estas pruebas ha sido aumentada al disponerse en el mercado de pruebas de ELISA basadas en la detección de anticuerpos flagelares de S. Enteritidis. De mismo modo que en las pruebas moleculares, las pruebas serológicas requieren ser confirmadas mediante un análisis bacteriológico.

Controlar la colonización gastrointestinal
Las aves recién eclosionadas en la planta de incubación son altamente susceptibles a la colonización intestinal por salmonelas, aún cuando están expuestas a muy bajo número de bacterias. Esto se debe a que carecen de la protección de la flora bacteriana normal. En los sistemas de producción actuales, los pollitos nacen en plantas de incubación muy higiénicas y están separados de sus progenitores, por lo que no adquieren la flora bacteriana de la gallina, como lo harían naturalmente cuando las aves picotean las heces de la madre apenas nacen. Quedan así desprotegidas frente a las eventuales infecciones entéricas de bacterias patógenas para el hombre como, por ejemplo, Salmonella, Campylobacter o Listeria spp.
Administrando cultivos anaerobios no definidos a pollitos recién eclosionados, obtenidos de contenido cecal de aves adultas, se logra algún grado de protección frente a desafíos con determinadas dosis de salmonelas. Estos tratamientos no permiten conocer cuáles son las bacterias que ejercen tal protección e, involuntariamente, se puede favorecer la transmisión de agentes infecciosos no detectados, aún cuando se utilicen heces provenientes de aves libres de patógenos específicos. Esto explica porque este tipo de tratamiento no está aprobado en muchos países. Lo mejor es emplear aquellos productos que contienen bacterias conocidas o sea que estén totalmente identificadas y seleccionadas por sus propiedades beneficiosas.
Las bacterias lácticas y otros microorganismos relacionados desempeñan un papel fundamental en el equilibrio de la microflora intestinal a través de mecanismos de exclusión competitiva. Casi todas las fórmulas probióticas, diseñadas para aves y disponibles en el mercado contienen especies de lactobacilos (Lacobacillus casei, L. acidophilus, L. salivarius, L. plantarum, L. helveticus) y lactococos (L. lactis) y/o enterococos (Enterococcus faecium, E. faecalis). Muy pocas preparaciones poseen bifidobacterias, aunque existe una tendencia, cada vez mayor, a incorporarlas. Otros géneros y especies bacterianas considerados protectores son: Veillonella, Bacteroides, Eubacterium, Propionibacterium, Peptostreptococcus, Bacillus subtilis y la levadura Saccharomyces boulardii. Algunos productos están constituidos por una mezcla de bacterias de diferentes géneros y especies. Por ejemplo, con un producto conteniendo 29 especies bacterianas distintas se demostró disminución de la colonización por S. Typhimurium en relación con aves controles sin tratar.
Se trata de llegar a instaurar la flora normal antes de que las salmonelas colonicen al pollito. Un tratamiento muy precoz consiste en administrar flora normal a los huevos embrionados, antes de la eclosión de los pollitos. Se ha demostrado que tratamientos in ovo con una cepa de L. reuteri, efectuados a los 18 días de incubación no afectan a los embriones, siendo más efectivos cuando además se complementan con su aspersión en el momento en que los pollitos realizan alrededor del 75% de picaje de los huevos en la nacedora. La administración de estos microorganismos puede continuarse a lo largo de la vida del animal a través del alimento o agua de bebida.
Como complemento de la flora normal, que actúa evitando la colonización de las salmonelas por mecanismos de exclusión competitiva, se están empleando alimentos eubióticos que preparan el terreno del tracto entérico para favorecer la colonización de los microorganismos prebióticos, en detrimento del desarrollo de las salmonelas en el intestino. Así se emplean substancias que se agregan al agua de bebida o al alimento, por ejemplo, agentes acidificantes (ácidos fórmico, caproico o propiónico), carbohidratos (lactosa, manosa, glucosa, fructo-oligo-sacáridos). Estos productos actúan per se o bien combinados con la administración de productos de flora bacteriana. Tienen la ventaja de que reducen la contaminación intestinal de salmonelas en el intestino y en el buche, órganos cuyo contenido es usualmente responsable de la contaminación de las carcasas durante el procesamiento en los peladeros de aves.
La aplicación de flora normal tiene sus limitaciones, especialmente en granjas que no disponen de eficientes medidas de bioseguridad. En esas granjas las aves están expuestas a un muy alto número de células de Salmonella spp. Además debe tenerse en cuenta que la flora normal sólo resulta eficiente cuando es administrada a aves jóvenes. Por este motivo su aplicación es especialmente recomendada para pollos parrilleros. En criaderos de gallinas ponedoras de edades múltiples y muy contaminadas con salmonelas, las pollas se contagian de las gallinas adultas apenas son trasladadas a las granjas de producción; en esos casos la administración de flora normal competitiva probablemente no pueda controlar las infecciones por salmonelas y su aplicación puede resultar inútil.

Aplicar estrictas medidas de manejo y sanidad en las aves
Son numerosos los factores ambientales que pueden influenciar la probabilidad de que las salmonelas se difundan, particularmente por la capacidad de estas bacterias para persistir y sobrevivir en el medio ambiente. Por ejemplo, luego de que las aves son retiradas de las granjas, las salmonelas pueden sobrevivir en la cama durante más de 2 años. La supervivencia de las salmonelas en la cama y en el ambiente de los galpones requiere un nivel de humedad relativa, siendo especialmente importantes los incrementos en los niveles de actividad acuosa de los alimentos y camas. Por ello, las granjas que usualmente tienen mayores cargas de salmonelas son las que poseen baja ventilación o reducido flujo de aire. Por otro lado, los incrementos del pH de la cama, causados naturalmente por la disolución del amonio o estimulados por la adición de limo, disminuyen el número de salmonelas. Contrariamente el incremento de aves por metro cuadrado aumenta el número de salmonelas de la cama.
Los factores de manejo directamente relacionados con las aves también influyen en el grado de contaminación de los lotes. Es bien conocido que cuando pollitos de 1 día de vida, experimentalmente infectados con salmonelas, son expuestos a temperaturas inferiores en unos 5 a 8°C al estándar de crianza, estas aves experimentan un incremento significativo mortandad debido septicemia, en relación con lotes aves infectadas del mismo origen y edad pero que son mantenidas a una temperatura adecuada. Si las aves adquieren la infección, luego de un periodo de ayuno o de falta de agua, éstas son mucho más susceptibles que aves similares que no han sufrido ayuno. De este modo, el retiro del alimento previo a la faena y el estrés del transporte de las aves, aumentan el número de salmonelas de las aves con relación al de aves del mismo lote y origen, pero que no se trasladan y permanecen bien alimentadas en las granjas. Hay muchos estudios que confirman que la muda forzada en gallinas ponedoras, realizada al final de su primer ciclo de postura, desencadena brotes de salmonelosis en gallinas que hasta ese entonces eran sólo portadoras aparentemente sanas de la enfermedad. El suministro de alfalfa o afrechillo de trigo a las aves durante el ayuno de la muda forzada disminuye el estrés de las aves y los casos de salmonelosis. La falta de alimento incrementa la colonización intestinal, las lesiones del tracto entérico, la invasión de órganos internos y la transmisión horizontal de la infección: además reduce los niveles protectores de lactobacilos y ácidos grasos e incrementa el pH del buche, aumentando así la colonización de las salmonelas en ese órgano que es tan importante como contaminante de las carcasas durante la faena.
Diferentes fuentes de infección son las que permiten la introducción de las salmonelas en las granjas. Los alimentos balanceados pueden estar contaminados, sobre todo a partir de harinas animales, como por ejemplo harinas de carne, de pescado o de plumas; las harinas vegetales como la harina de soja también pueden estar contaminadas con salmonelas. Las harinas son productos alimenticios que, en su proceso de fabricación, se obtienen prácticamente libres de bacterias pero estos productos, tan ricos en nutrientes, son manejados a granel y de este modo son fácilmente contaminados por salmonelas provenientes del ambiente o de animales infectados como roedores o pájaros. Se ha demostrado que las salmonelas pueden sobrevivir durante más de 2 años en las harinas y si éstas una tienen actividad acuosa pueden incluso multiplicarse. Sólo algunas veces ha sido posible correlacionar el hallazgo de cepas de los alimentos con cepas de las granjas, identificando así al alimento como la fuente original de contaminación de la granja.
Una vez que las salmonelas ingresan en una granja, éstas son difundidas entre distintos establecimientos y lotes de aves por medio de vectores animados e inanimados. Entre los primeros se destacan los insectos, tales como moscas, escarabajos de la cama y cucarachas; y los animales como por ejemplo ratas, ratones, mascotas (perros y gatos) y pájaros. Entre los segundos cabe señalar a los maples re-utilizados, huevos, calzado y vestimenta del personal de la granja, utensilios, implementos avícolas, etc. Se ha demostrado que casi todos los roedores de granjas contaminados con salmonelas portan alrededor de 105 células de Salmonella por gramo de materia fecal, mientras que los roedores de granjas libres tienen una incidencia de individuos infectados que es cuatro veces menor. El agua de bebida contaminada con efluentes humanos también ha sido descripta como causa ocasional de brotes en aves.
En las plantas de incubación que reciben huevos procedentes de distintas granjas existe un muy alto riesgo de infecciones cruzadas entre los huevos provenientes de lotes de aves reproductoras libres y e infectadas. En las granjas de pollos parrilleros muchas veces el ingreso de salmonelas ocurre por transmisión vertical desde las gallinas reproductoras hacia su progenie, siendo más frecuente con S. Enteritidis y S. Heidelberg, pues estas son las serovariedades que tienen mayor habilidad para colonizar de los órganos reproductivos de la gallina. La prevalencia de determinadas serovariedades de salmonelas en las plantas de incubación muchas veces coincide con las salmonelas que se aíslan de las carcasas de los pollos para consumo humano.
El contagio entre las aves o infección horizontal juega un rol muy importante en la difusión de las salmonelas. Es muy alto entre aves jóvenes que carecen de flora normal protectora, aunque también se ha demostrado en aves adultas. Así se ha demostrado que, en criaderos de gallinas ponedoras en jaula, S. Enteritidis se difunde rápidamente entre las aves situadas en jaulas contiguas.
En varios estudios, llevados a cabo en distintos países, se ha demostrado que en explotaciones comerciales de gallinas ponedoras la fuente más frecuente de contaminación son las salmonelas que se introducen desde el ambiente. Se ha encontrado que S. Enteritidis persistió durante más de 1 año en el polvo de de una granja vacía, aún después de haberla lavado y desinfectado. S. Enteritidis fue detectada en muestras de polvo del aire de otra granja de gallinas ponedoras, tanto adentro como afuera del galpón. Estos resultados indican que transportadas por el polvo las salmonelas se pueden difundir entre las aves por vía aerógena o respiratoria. En ensayos con pavos se ha probado el contagio de las aves por esta vía en menos de 2 horas de exposición. La ionización negativa del aire puede reducir la contaminación de las salmonelas vehiculizadas por el polvo.
Un amplio rango de tratamientos químicos se utiliza para tratar de impedir la entrada y dispersión de las salmonelas en las granjas. Los huevos para incubar se fumigan con soluciones de peróxido de hidrógeno, formaldehído u ozono; o bien se sumergen en peróxido de hidrógeno o en ácido láctico. A pesar de ello, si no se toman precauciones con el medio ambiente es muy frecuente la re-contaminación de los huevos tratados. En alimentos balanceados, que fueron experimentalmente contaminados con salmonelas, se ha reportado que los tratamientos con alcohol etílico, ácidos orgánicos o formalina pueden reducir la contaminación. En ensayos realizados en Argentina con pollitos que fueron experimentalmente infectados con S. gallinarum y que se pusieron en estrecho contacto con aves libres de salmonelas, se demostró que la aplicación de un desinfectante a base de amonio cuaternario de cadena larga en el agua de bebida disminuye la transmisión horizontal de S. gallinarum cuando se aplicó a dosis terapéuticas, pero que cuando este mismo desinfectante fue suministrado a dosis más elevadas que las recomendadas por el fabricante, se produjo un incremento del contagio de las aves susceptibles, posiblemente por inhibición de la acción protectora de la flora normal de esas aves. Los amonios cuaternarios o fenoles pueden ser aplicados para reducir la contaminación de los galpones. Sin embargo, en algunos estudios efectuados en EE.UU. se ha demostrado que luego de la limpieza y desinfección de 12 granjas infectadas con S. Enteritidis, sólo en 6 de ellas fue posible tener éxito en la eliminación total de las salmonelas y obtener así camadas de aves libres de Salmonella spp. Los materiales como plumones, polvo, heces, alimentos y aserrín de madera albergan a las salmonelas, de modo que sin su eliminación, aún con una limpieza profunda, la desinfección que se realice posteriormente no será efectiva. La calidad del agua es muy importante a tener en cuenta para la preparación de los desinfectantes. La fumigación con formol es muy efectiva pero debe ser utilizada con máscaras y con mucha precaución debido a los efectos nocivos para la salud del personal que la aplica.
Debido a las diferentes vías de contaminación de las granjas es muy difícil, pero no imposible, mantener el status de libre de Salmonella. Para ello las medidas de control en las granjas deben ser acompañadas por estrictas medidas de higiene en toda la cadena de producción de los alimentos para consumo humano. Particularmente aquellos huevos destinados a ser procesados en pool deben ser siempre pasteurizados o consumidos cocidos, aún cuando los mismos provengan de granjas libres.

Vacunar a las aves
La producción de aves libres de Salmonella requiere de la implementación de costosas inversiones en el diseño de los galpones, en proveer a las aves de alimento libre de salmonelas, en el control de los vectores y en otras medidas de bioseguridad aplicadas al personal y al manejo general del establecimiento En varias de las explotaciones comerciales de gallinas ponedoras estas inversiones requieren de profundas modificaciones de las instalaciones o son sólo aplicables a nuevas construcciones. De modo que, en primera instancia, deberán obtenerse criaderos de aves reproductoras libres de salmonelas, por ser estas aves las posibles candidatas responsables de la difusión general de la enfermedad a través de su progenie. En segunda instancia, deben obtenerse establecimientos libres de salmonelas en granjas de pollos parrilleros y de gallinas ponedoras.
Una vez logrado el status de “libre de salmonelas”, éste debe ser mantenido frente a un constante riesgo de contaminación debido a las múltiples fuentes de infección. Para ello es necesario implementar planes de vacunación. En estos casos, lo más recomendable es el uso de vacunas inactivadas. Por ejemplo, en el Reino Unido, es obligatoria la vacunación contra S. Enteritidis de todas las pollas antes de que entren en producción. También se utilizan vacunas inactivadas o bacterinas que contienen S. Enteritidis, S. Typhimurium y/o S. gallinarum, combinación de cepas que proporciona una más amplia cobertura. Estas bacterianas contienen adyuvantes de gel de hidróxido de aluminio u oleosos de doble emulsión y se inyectan por vía subcutánea o intramuscular. Algunas de estas bacterinas se elaboran en medios ferropénicos para estimular la producción de proteínas de membrana, antígenos muy inmunogénicos que están relacionados con la invasión y patogenicidad de las salmonelas. Todas estas bacterinas se caracterizan por estimular la producción de anticuerpos, reduciendo la colonización de órganos internos y la excreción de salmonelas. La respuesta inmune humoral reduce la duración y severidad de las infecciones por Salmonella y protege a las aves contra las re-infecciones. Una de las limitaciones de las bacterinas es su incapacidad de estimular inmunidad celular, posiblemente por alteraciones de la estructura conformacional de los antígenos a causa del proceso de inactivación. Los anticuerpos circulantes aparecen una semana después de la infección y las aves permanecen serológicamente positivas durante 1 año. Esta larga duración de los anticuerpos humorales o séricos representa una ventaja frente a la más corta duración de la protección que se logra con las vacunas vivas atenuadas y posiblemente sea debida a la prolongada persistencia de los antígenos inactivados en el sistema inmune del huésped. En granjas de aves reproductoras pesadas es frecuente el uso de bacterinas autógenas, que contienen cepas de las serovariedades que se han aislado en las granjas de parrilleros a dónde se destina su progenie, para así proporcionar cierta protección mediada por anticuerpos maternales a los pollos parrilleros. Las vacunas inactivadas han demostrado capacidad para reducir la susceptibilidad de las aves a la infección por salmonelas. En gallinas ponedoras comerciales, inoculadas por vía subcutánea con vacunas inactivadas contra S. Enteritidis, se ha observado una reducción significativa del número de S. Enteritidis presentes en los órganos internos y en las heces. De mismo modo, la protección del tracto reproductivo de las aves vacunadas con vacunas inactivadas ha sido asociada con una notable reducción de la contaminación de los huevos y con una marcada disminución del número de salmonelas excretadas al medio ambiente.
Las vacunas vivas atenuadas se caracterizan por estimular ambos tipos de inmunidad, humoral y celular, lo que las hace mucho más efectivas que las vacunas inactivadas, aunque la duración de la protección es más limitada. De hecho, es necesario re-vacunar a las aves cada 3 meses. El desarrollo de una respuesta celular contra Salmonella ha sido asociado con la capacidad del sistema inmune para eliminar a las salmonelas de las aves infectadas. De mismo modo, las vacunas atenuadas, cuando son suministradas por vía oral, permiten generar una respuesta inmune de tipo local o de mucosas en el mismo intestino, la cual ha sido asociada con una reducción en la excreción de cepas de desafío en el medio ambiente. La inmunidad mediada por células ha sido demostrada en las infecciones por salmonelas y lo mismo ocurre cuando se administran vacunas atenuadas. Los heterófilos de los pollos y pavos, cuando están específicamente activados por la memoria inmunológica, son fuertemente fagocíticos y bactericidas y pueden restringir la infección en los estadíos iniciales de la misma. La acción combinada de la opsonización por anticuerpos específicos con la incrementada fagocitosis de heterófilos activados, con proliferación simultánea de linfocitos B y T, resulta en la eliminación completa de las salmonelas de los tejidos reproductivos y de todos los órganos de las aves. En Argentina, las vacunas vivas permitidas por el SENASA están todas basadas en la cepa rugosa 9R de Salmonella gallinarum. Esta cepa ha sido desarrollada hace más de 50 años mediante pasajes en medios de cultivo con mínimos nutrientes y si bien proporciona una sólida inmunidad, debe señalarse que esta cepa conserva cierto grado de patogenicidad. La cepa 9R puede ser administrada en forma inyectable o en el agua de bebida para estimular ambos tipos de inmunidad. La vacunas basadas en la cepa 9R tienen la ventaja de que no estimulan la producción de anticuerpos flagelares que son los que se utilizan en las pruebas de ELISA para detectar a S. Enteritidis.
Cabe señalar que, en muchas explotaciones comerciales de gallinas ponedoras, vacunadas y re-vacunadas con la cepa de Salmonella gallinarum 9R, es frecuente que de todos modos sufran brotes de Tifosis Aviar, de modo que es necesario admitir que la cepa vacunal rugosa disminuye, pero no elimina totalmente la infección causada por las cepas lisas patógenas. Esta situación ha determinado que, en muchas de las granjas, la cepa 9R se elimine del plan de vacunación y que esta vacuna viva atenuada sea reemplazada por vacunas inactivadas contra S. gallinarum y/o S. Enteritidis (ambas ejercen protección cruzada contra S. gallinarum) o bien se alternen vacunaciones de la cepa 9R con estas bacterinas. Inclusive, en presencia de brotes de la enfermedad, algunos veterinarios suelen combinar la administración conjunta y simultánea de antibióticos y bacterinas. El tratamiento con antibióticos suele conferir resistencia a las cepas que persisten en las granjas afectadas, por lo que se requiere el reemplazo de los antibióticos que se utilizan por otros de diferente modo de acción o bien aplicarlos en forma alternada o rotativa.
Algunas vacunas vivas atenuadas más recientes contienen cepas mutadas por modificaciones genéticas. Estas cepas son muy estables y seguras pues poseen distintas mutaciones cromosomales sucesivas. Estas cepas mutadas se han desarrollado para S. Enteritidis y S. Typhimurium. Entre los distintos tipos de cepas seleccionadas para vacunas cabe citar a las mutantes autotróficas, a las mutantes al azar y a las mutantes termo-sensibles Algunas de ellas tienen la ventaja de que pueden ser administradas desde el 1° día de edad, tanto en el agua de bebida de la granja o inclusive por aspersión en la planta de incubación. Debido a la ausencia de una flora intestinal establecida, la administración de vacunas vivas atenuadas al 1° día de vida facilita la colonización del tracto intestinal por la cepa vacunal atenuada, que por competición inhibe la colonización por otras cepas patógenas de Salmonella que pudieran infectar a las aves con posterioridad a la vacunación. Este efecto inhibitorio parecería deberse a la disponibilidad limitada de fuentes de carbono en el medio ambiente intestinal y al bloqueo de receptores específicos del tracto intestinal. La vacunación con estas cepas atenuadas confiere una protección inmediata por inhibición competitiva y pocos días más tarde se desarrolla, primero una respuesta inmune de tipo celular en las mucosas y después una respuesta general de tipo humoral.
Se ha demostrado una fuerte inmunidad cruzada entre las serovariedades de S. Enteritidis y S. Gallinarum. Cabe señalar que ambas serovariedades están genéticamente emparentadas y filogenéticamente relacionadas, puesto que han evolucionado a partir de un ancestro bacteriano común. Así, se ha demostrado que una vacuna basada en la cepa de S. gallinarum 9R ejerció protección frente a desafíos efectuados con una cepa patógena de S. Enteritidis y, viceversa, una vacuna atenuada, mutante al azar, de S. Enteritidis protegió a aves desafiadas frente al desafío con una cepa virulenta de S. gallinarum.
La vacunación, ya sea con vacunas atenuadas o inactivadas, reduce la susceptibilidad de las aves a la infección y, por lo tanto, la vacunación de las aves indirectamente protege a los consumidores humanos contra las infecciones de salmonelas que son transmitidas por los alimentos. La aplicación de estrictos planes de vacunación, obligatorios en las gallinas ponedoras, fueron realmente efectivos en varios países, como por ejemplo, en el Reino Unido (con bacterinas) o en Alemania (con vacunas atenuadas). Sin embargo, se ha demostrado que ningún tipo de vacuna es capaz de prevenir completamente la infección cuando las aves son desafiadas con muy altas dosis de salmonelas. Además, debe tenerse en cuenta que las vacunas brindan baja protección cuando las aves tienen un alto desafío de salmonelas o se tornan más susceptibles por distintos motivos; por ejemplo cuando existe una severa invasión de roedores, la aplicación de inadecuadas normas de bioseguridad, una incorrecta desinfección de la granja o la presencia de aves estresadas ya sea por falta de agua o alimento o bien cuando las aves sufren un golpe de calor, etc. Por otro lado, debe considerarse que, en general, las vacunaciones protegen sólo contra las serovariedades incluidas en la vacuna (salvo las dos citadas serovariedades que presentan inmunidad cruzada como S. Enteritidis y S. Gallinarum), de modo que debe tenerse en cuanta que las aves vacunadas son susceptibles a la infección por salmonelas de diferentes serovariedades que pudieran ser introducidas en la granja. De allí la importancia de efectuar estudios de vigilancia epidemiológica para ir adaptando o eligiendo aquellas vacunas que contengan en su composición antigénica las serovariedades patógenas de Salmonella que estén presentes en las granjas.






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